La biodiversité des pollinisateurs sur bandes fleuries




Introduction


Avec plus de 20 000 espèces dans le monde dont 2051 en Europe, les abeilles constituent le groupe des pollinisateurs les plus abondants [1]. Leur coévolution à long terme avec les fleurs leur fournisse des caractéristiques morphologiques et comportementales les plus appropriées pour polliniser les plantes [2,3].
D’autres insectes, notamment les syrphes sont également importants pour la pollinisation puisqu'ils sont responsables de 25 à 50% du nombre total de visites aux fleurs [4,5]. La pollinisation est un service écosystémique essentiel car 70% des plantes cultivées dans le monde et 84% de celles européennes en dépendent. Sa valeur a été estimée entre 153 et 285 milliards d'euros par an [6].





Depuis environ 50 ans, le déclin des pollinisateurs s'observe partout dans le monde [8,9]. La communauté scientifique a estimé que le principal facteur de ce déclin est la simplification du paysage et la fragmentation des habitats causée par les processus d'urbanisation et d'expansion de l'agriculture [10]. En effet, la modernisation de l'agriculture a favorisé la fusion des petites parcelles cultivées en grandes parcelles, qui représentent actuellement 40% du paysage européen [11], en supprimant les habitats semi-naturels, par exemple les haies, les bosquets ou les jachères.
Par conséquent, le déclin des pollinisateurs affecte les services de pollinisation et provoque  potentiellement des pertes de rendement d'un ensemble de plantes cultivées [12]. De plus, la non-pollinisation des plantes sauvages aurait des effets néfastes sur la biodiversité en général en affectant toute la chaîne trophique [13].

Dans ce contexte, des mesures agroenvironnementales et climatiques (MAEC) ont été proposées aux agriculteurs afin de «réduire les risques environnementaux liés à l'agriculture moderne d'une part et préserver la nature et les paysages cultivés d'autre part» en Europe [15]. Les agriculteurs peuvent adopter les MAEC sur base du volontariat. Certaines de ces mesures visent à soutenir les pollinisateurs par l’installation de bandes fleuries. L'installation de ces bandes est reconnue pour préserver les insectes en général [17] et les pollinisateurs en particulier [18,19]. 
La composition florale des mélanges semés détermine leur attractivité pour les pollinisateurs [20]. Des études antérieures ont déjà exploré comment les communautés pollinisatrices sont affectées par la composition de ces mélanges, soit par l'augmentation de la diversité végétale [21], soit par l'augmentation de la diversité fonctionnelle du mélange [22], soit par la sélection de certaines espèces végétales attrayantes [23]. De plus, on considère de plus en plus que la diversification spatiale des agroécosystèmes améliore la durabilité de l'agriculture [24]. 
Dans les champs, la culture intercalaire (i.e. la culture simultanée d'au moins deux cultures) peut réduire les besoins en engrais [25] et les risques d'infestations par les insectes nuisibles [26] et les maladies [27]. Considérer les cultures en floraison en culture intercalaire pourrait en outre profiter aux pollinisateurs.

Le premier objectif de cette étude est d'estimer la biodiversité des communautés pollinisatrices (Hymenoptera: Apoidae et Diptera: Syrphidae) sur des bandes fleuries semées dans un paysage agricole. Le deuxième objectif est de comparer l’efficacité de trois modalités de bandes fleuries sur l'abondance et la diversité des pollinisateurs: un mélange multifloral d'espèces de fleurs sauvages et deux bandes monoflorales de Camelina sativa (Crantz, 1753) (Brassicaceae) et Dimorphoteca pluvialis (Moench, 1794) (Asteraceae). Ces deux dernières peuvent être récoltées après la floraison et utilisées pour produire de l'huile [28]. Alors que les mélanges de semis de fleurs sauvages peuvent être subventionnés par l'intermédiaire des MAEC, ces derniers offriraient des opportunités de diversification des revenus aux agriculteurs [29,30]. En se concentrant plus particulièrement sur les abeilles et les syrphes, le troisième objectif de la présente étude est d'explorer comment ces deux familles pollinisatrices interagissent avec toutes les fleurs échantillonnées présentes sur les bandes florales.


Protocole

Design du terrain



Trois traitements différents de bandes fleuries ont été testés en semant deux bandes monoflorales distinctes (Cameline et Dimorphoteca) et une autre multiflorale sur une culture de blé (Triticum aestivum (L., 1753)) de 12ha à Golzinne (Belgique).




Design expérimental


Le traitement multifloral contient 11 espèces florales sélectionnées pour leur potentiel mellifère et leur caractère indigène: Daucus carota (L., 1753), Oenothera biennis (Linné, 1753), Echium vulgare (L., 1753), Coriandrum sativum (L. ., 1753), Fagopyrum esculentum (Moench, 1794), Glebionis segetum ((L.) Fourr., 1869), Silene latifolia alba (Poiret, 1789), Malva moschata (L., 1753), Geranium pyrenaicum (Burman, 1753). ), Trifolium incarnatum (L., 1753), Trifolium repens (L., 1753).


Piégeage et identification des pollinisateurs



Tous les échantillonnages et les identifications ont été limités aux deux communautés de pollinisateurs: les abeilles et les syrphes. Ces familles sont celles qui participent principalement à la pollinisation de manière efficace et en grand nombre [5].

Les prélèvements ont été réalisés sur une période de trois mois, de mai à juillet 2017. Deux méthodes standardisées ont été mises au point pour la capture des pollinisateurs [31]: 

Des coupelles colorées blanches, bleues et jaunes. Ces pièges ont été remplis d’eau et de quelques gouttes de détergent incolore et inodore (Wash liquide "Rainett - écologique"). Les insectes ont été recueillis après 24 heures et conservés dans de l'éthanol à 70%.

Les visites florales ont été évaluées par des transects standardisés à l’aide d’un filet à papillon, menées deux fois par espèce florale de 11h à 12h et de 14h à 15h (le pic d'activité des abeilles sauvages étant estimé entre 11h et 17h [32,33]). Tous les individus collectés ont été conservés dans un congélateur à -20 ° C.

Les insectes ont été piqués en utilisant un protocole préétabli [35]. L'identification des insectes a nécessité des clés d'identification [36-39] et l’aide de spécialistes.









Surveillance de la végétation


Pour étudier le développement de la végétation, trois quadrats permanents de 1x1 m ont été placés dans chacune des bandes multiflorales. Le nombre de plantes et le nombre d'unités florales ont été comptés dans chaque quadrat pour chaque espèce le 11 juillet 2017 [40]. 


Résultats - Discussion

Biodiversité des pollinisateurs


1184 individus appartenant à 43 espèces d'abeilles et 18 espèces de syrphes ont été collectés, ce qui correspond à 11,75% de la richesse nationale en Belgique estimée à 366 espèces d'abeilles [45] et à 5,61%, de la richesse des espèces de syrphes, estimée à 321 espèces [46]. Ces chiffres apparaissent faibles par rapport à la richesse nationale. Cependant, il est important de considérer les paramètres environnementaux qui peuvent influencer la diversité des pollinisateurs [47]. La présente étude a été menée dans un paysage dominé par les cultures, ce qui ne favorise généralement pas la présence des pollinisateurs [48,49]. La carte de 3 km de rayon du paysage a mis en évidence l'importance des zones urbanisées (52% de la surface) et des terres agricoles (39% de la surface) autour du site d'étude. Par conséquent, les ressources florales et les sites de nidification étaient limités en termes d'abondance et de diversité. Cependant, la présence d'arbustes et de haies (bois occupant 8% de la surface) peut fournir des sources de nectar et de pollen à certains pollinisateurs [50].



Cartographie du paysage sur un rayon de 3km autour du site d'étude


Sphaerophoria scripta, E. tenax, L. pauxillum, L. morio et A. flavipes étaient les espèces pollinisatrices les plus abondantes. Ce sont toutes des espèces polylectiques communes dans les paysages agricoles et reconnues comme de bons pollinisateurs [38,51]. Leur présence sur le terrain peut s'expliquer par le paysage environnant. Par exemple, L. morio ne présente aucune exigence et de niches écologiques particulières dans les pentes ou les roches calcaires [38]. Le paysage agricole autour du champ est donc suffisant pour répondre à ses besoins. Les bandes fleuries ont donc principalement attiré des espèces généralistes mais intéressantes en terme d'efficacité de la pollinisation. En ce qui concerne les espèces de syrphes, il semble normal de trouver S.scripta en grand nombre. En effet, cette espèce est souvent très présente dans les milieux agricoles où la forte présence de pucerons dans les céréales permet l'alimentation de ses larves [52]. De plus, il a déjà été prouvé que le stade larvaire de cette espèce peut passer l'hiver dans les champs céréaliers [53]. Quant à la seconde espèce dominante, E.tenax, elle est abondante car elle est très migratrice et peut donc se disperser à plus grande échelle [54]. 



              L.morio                                     S.scripta                         E.tenax                         L.pauxillum                             A.flavipes



D'autre part, une espèce intéressante, Andrena nitidiuscula, a été récoltée avec le filet sur la coriandre. En effet, cette espèce n'a pas beaucoup de données sur sa distribution en Belgique et c'est le premier record dans la région de Gembloux depuis 1989. Seules six observations ont été enregistrées entre 2012 et 2016 (base de données Waarneming). Les données anciennes remontent à 2007 avec une observation à Bièvre puis en 1989 avec cinq observations et une observation en 1929 (base de données BDFGM_GX et BDFGM_Mons). 
Cette espèce est oligolectique sur les fleurs de la famille des Apiacées [55] et peut être trouvée dans divers habitats ouverts [56]. Cette observation renforce ainsi l'intérêt des bandes fleuries dans la conservation des pollinisateurs et l'étude de ces développements agro-écosystémiques permet de compléter les bases de données sur la répartition de certaines espèces qui présentent des manques de données.
Andrena nitidiuscula (Photo: Alain Pauly)


Attractivité des mélanges floraux semés


L'abondance et la richesse en espèces ne montrent pas de différences significatives entre les différentes bandes florales. De plus, les indices de Simpson et Shannon indiquent que les bandes florales ont abrité un assez grand nombre d'espèces, ce qui suggère qu'elles ont des caractéristiques intéressantes pour attirer les pollinisateurs. Enfin, selon l'indice de Pielou, les traitements ont rassemblé des communautés d'espèces dont la dominance est équitable, avec hypothétiquement la prédominance de certaines espèces.


Résultats des indices de biodiversité (p-value  significative si < 0.05)


Les ACoP (Analyse en Coordonnées Principales) confirment ces résultats en illustrant une répartition homogène des espèces en fonction des traitements. Cependant, la distribution des espèces diffère selon la technique utilisée pour les collectes. Ceci rappelle la complémentarité des deux techniques (i.e. le piégeage avec les coupelles colorées et le filet) pour réaliser des échantillonnages exhaustifs [57].
ACoP obtenues à partir des données collectées avec les coupelles colorées (a) et au filet (b)



Chenopodium sp.
La richesse en espèces florales limitée, et la faible diversité fonctionnelle de nos mélanges peuvent expliquer les résultats actuels [58]. Le comptage des unités florales dans les quadrats indique que seulement deux espèces du mélange multifloral (i.e. le sarrasin et la coriandre) ont poussé en abondance. Une première raison de ce faible taux de germination pourrait être la vague de sécheresse qui s'est produite en Wallonie au printemps 2017 [59] et qui a asséché le sol, empêchant la germination des espèces florales semées. Une deuxième explication pourrait être la densité des mauvaises herbes, en particulier Chenopodium sp. qui est une espèce nitrophile commune dans les champs cultivés. Néanmoins, certains pollinisateurs sont attirés par cette espèce, en particulier certains syrphes [20]. En effet, les mauvaises herbes dans les paysages agricoles peuvent soutenir les processus écosystémiques et le maintien de leur diversité est une question cruciale [60]. Ces résultats mettent donc en évidence que l'établissement correct des bandes de fleurs sauvages semées et leurs effets attendus sur la biodiversité des insectes et les processus écosystémiques associés ne sont pas systématiques et dépendent des paramètres environnementaux. 


Des mélanges plus adaptés à la communauté des Syrphidae


Malgré le fait qu'aucune différence dans l'abondance et la diversité des pollinisateurs n'a été observée entre les traitements, des différences peuvent s’opérer dans la composition des communautés des syrphes et des abeilles et leurs interactions avec les traitements floraux.


Réseaux d'interactions traitements-abeilles (a) traitements-syrphes (b)

Les résultats montrent que la connectivité est supérieure pour le réseau des abeilles, il existe donc des liens plus établis entre les syrphes et les traitements. Étant donné que le nombre d'espèces de syrphes collectées est inférieur à celui des abeilles, cela montre qu'une espèce de syrphe donnée est plus susceptible d'être trouvée dans les différents mélanges de fleurs qu'une abeille donnée.
Les métriques d'interaction Nestdness et Eveness sont plus élevées pour les abeilles. Cela suggère une plus grande attraction des mélanges de fleurs pour certaines espèces d'abeilles. Inversement, les syrphes seraient répartis de manière plus homogène entre les traitements, ce qui diminue les chances d'interaction entre les espèces. Enfin, l'indice H2, plus élevé pour le réseau des syrphes, indique une plus forte dépendance de certaines espèces de syrphes à certains traitements et une plus grande redondance fonctionnelle chez l'abeille.





Larve de syrphe dévorant un puceron
L'analyse de ces résultats indique que les traitements seraient plus appropriés pour attirer efficacement les syrphes. Les résultats sur l’abondance des espèces abondent dans ce sens avec la prédominance de S. scripta et E. tenax, le premier étant un syrphe aphidiphage. De plus, plusieurs autres espèces de syrphes collectées sont aphidiphages. Les fleurs semées, notamment le sarrasin dans le mélange multispécifique, pourraient donc soutenir des pollinisateurs utiles pour renforcer la lutte biologique [20]. 





Le rôle des traits floraux dans les interactions fleurs-pollinisateurs



Les communautés pollinisatrices observées sur les quatre fleurs étudiées se révèlent différentes. De nombreuses études antérieures ont démontré l'importance des traits floraux dans l'attraction des pollinisateurs [61,62]. 


Ici, les quatre espèces de fleurs se distinguent par leur couleur, leur hauteur et leur type de corolle; autant de traits morphologiques affectant l'attraction visuelle des pollinisateurs [63].





                       Dimorphoteca                                 Coriandre                                  Sarrasin                                         Cameline


Les fleurs présentes sont blanches ou jaunes. Ces couleurs sont efficaces pour attirer les syrphes et certaines abeilles du genre Bombus (Bray, 1957) [64]. Inversement, les fleurs bleues, absentes dans notre étude, seraient plus propices à attirer les abeilles [65]. Cela pourrait expliquer la plus grande présence de syrphes, en particulier sur le sarrasin et la coriandre. L'effet positif de la couleur sur les syrphes peut avoir été soutenu par le type de corolle de ces fleurs. En effet, le type de corolle détermine la disponibilité du nectar pour les visiteurs et les espèces à faible profondeur de corolle comme les fleurs d'ombelle (Apiaceae), par ex. la coriandre, certaines Asteraceae comme Dimorphoteca, ou avec de larges corolles comme le sarrasin, attirent les syrphes [66]. À l'inverse, le nectar des corolles étroites comme celui de la caméline est accessible aux abeilles, ce qui pourrait expliquer une augmentation de l'abondance de ces pollinisateurs dans ce traitement [67].


Conclusion


Cette étude a permis de fournir une liste d’abeilles et de syrphes trouvées dans un paysage agricole typique dominé par les grandes cultures et les zones urbaines en Wallonie, permettant de participer à la mise à jour des données de répartition. Il montre que la plupart des espèces collectées sont généralistes. De plus, Andrena nitidiuscula, accroît l'intérêt des bandes florales en favorisant les espèces moins fréquentes, fournissant ainsi en parallèle plus de données sur des espèces particulières dont la répartition est encore mal connue. L'étude met également en évidence l'abondance de syrphes aphidiphages qui peuvent profiter aux fermiers en contrôlant naturellement les pucerons (Hemiptera: Aphididae), c'est-à-dire les ravageurs agricoles communs dans la région [68]. Cela confirme la nécessité d'élargir les recherches pour que la diversification spatiale des agroécosystèmes aborde plusieurs problématiques simultanément [24]. 
D'autre part, l'étude n'a pas révélé de différences significatives en termes d'abondance et de diversité des pollinisateurs dans les différents traitements, c'est-à-dire entre les bandes monospécifiques et multispécifiques. Une raison peut être que peu d'espèces dans le mélange multispécifique ont effectivement fleuri. D'autres recherches sont donc nécessaires pour tirer une conclusion plus claire. 
Par ailleurs, l'analyse des réseaux d'interactions abeilles et syrphes révèle que les traitements étaient plus efficaces pour attirer les syrphes que les abeilles, notamment en termes de diversité fonctionnelle pour les syrphes.  
Réalisé sur une seule année, ce travail pourrait être complété à l'avenir en explorant l'évolution des résultats obtenus à plus long terme. 
Enfin, les avantages économiques apportés par la culture de C. sativa et de D. pluvialis à moyen terme pourraient être comparés à la compensation monétaire accordée aux agriculteurs par les MAEC pour des mélanges multispécifiques. Prouver la rentabilité économique des semis de fleurs pourrait encourager les agriculteurs à diversifier leurs systèmes agricoles ainsi que leurs revenus.



Informations supplémentaires

Annexe 1: Définitions

ACoP : l’Analyse en coordonnées principales a pour but de représenter graphiquement une matrice de ressemblance entre p éléments (individus, variables, objets, etc.).
Agroécosystème : écosystème créé par l'exercice de l'agriculture (cultures, élevage, échanges de produits, ...), totalement artificiels où le temps de renouvellement de la biomasse est extrêmement court.
Aphidiphage : animaux entomophages, notamment des insectes, qui se nourrissent d'aphidiens, de pucerons entre autres.
Diversité fonctionnelle : diversité des traits fonctionnels, composantes du phénotype des organismes qui influencent des processus écosystémiques. Elle peut être reliée, comme la diversité phylogénétique, à la notion de résilience des écosystèmes.
Indice de Piélou : mesure la répartition des individus au sein des espèces, indépendamment de la richesse spécifique. Sa valeur varie de 0 (dominance d’une des espèces) à 1 (équirépartition des individus dans les espèces).
Indice de Shannon : Exprime la diversité en prenant en compte le nombre d’espèces et l’abondance des individus au sein de chacune des espèces. La valeur de l’indice varie de 0 (une seule espèce, ou bien une espèce dominant très largement toutes les autres) à log S (S : richesse spécifique) (lorsque toutes les espèces ont même abondance).
Indice de Simpson : mesure la probabilité que deux individus sélectionnés au hasard appartiennent à la même espèce. Il varie de 0 (diversité minimum) à 1 (diversité maximum). 
Oligolectique : espèces qui butinent de manière spécialisée un seul type de pollen, soit un seul genre de plantes à fleur.
Polylectique : espèces qui butinent plusieurs genres de plantes à fleur de manière non spécialisée.
Quadrat : carré virtuel
Richesse spécifique : correspond au nombre d’espèce
Service écosystémique : bénéfices que les hommes tirent des écosystèmes
Transects : ligne virtuelle ou physique mise en place pour étudier un phénomène où l'on comptera les occurrences.
Traits floraux : caractéristiques physiques et chimiques appartenant à une espèce florale.
Unité florale : une ou un ensemble de fleur où l‘insecte peut se déplacer en marchant sans avoir besoin de voler.


Annexe 2: Répartition d'Andrena nitidiuscula en Belgique depuis 1929


Remerciements

Je remercie Grégoire Noel (Doctorant encadrant), le Dr Séverin Hatt et le Pr Frédéric Francis (promoteur) pour avoir contribué à la conception et au design des expériences. Merci à Grégoire Noel et Séverin Hatt pour l’aide apportée à la rédaction de cet article. Merci au Dr Roel Uyttenbroeck d’avoir aidé à l’analyse statistique. Je remercie la Ferme expérimentale de Gembloux Agro-Bio Tech (Université de Liège) pour le soutien technique. Cette recherche a été financée par CARE AgricultureIsLife (Université de Liège). Je remercie Alain Pauly (Institut Royal Belge des Sciences Naturelles, Bruxelles, Belgique) pour l'identification des Halictidae ainsi que David Genoud pour l’identification des Andrenidae et Frank Van de Meutter pour les Syrphidae. Je remercie le Pr Pierre Rasmont et Alain Pauly d'avoir fourni les données de distribution d'Andrena nitidiuscula.



Références bibliographiques 

[1] Rasmont,P ; Devalez,J ; Pauly,A ; Michez,D ; Radchenko,VG.  Addition to the checklist of IUCN European wild bees (Hymenoptera: Apoidea). Annales de la Société entomologique de France (N.S.) 2017, 53, 17-32, DOI: 10.1080/00379271.2017.1307696
[2] Michener,CD. The bees of the world, 2ed. Johns Hopkins University Press, United States of America 2007,  972, ISBN : 978-0-8018-6133-8
[3] Pfiffner,L ; Müller ,A. Abeilles sauvages et pollinisation. FIBL, Faits et Chiffres 2007, 8.
[4] Fründ,J ; Linsenmair ,KE ; Bluethgen ,N. Pollinator diversity and specialization in relation to flower diversity. Oikos 2010, 119, 1581–1590, doi: 10.1111/j.1600-0706.2010.18450.x
[5] Rader ,R ; Bartomeus ,I ; Garibaldi ,L.A.G ; Michael ,P. D.H ; Brad ,G.W ; Rachael ,C ; Saul ,A.M ; Margaret ,M.A ; Anthony ,D.A ; Georg ,K. S.B ; Bommarco ,R ; Brittain ,C ; Carvalheiro ,L.G.C ; Natacha ,P.E ; Martin ,H.F ; Freitas ,B ; Gemmill-Herre ,B.M ; Ghazoul ,J ; Griffin ,C. L. G ; Herbertsson ,L ; Herzog ,F ; Hipólito ,J ; Jaggar ,S ; Jauker ,F ; Kleinz ,A.M ; Kleijn,D ; Krishnan ,S ; Lemos ,S.Q ; Lindström ,S.A.M ; Mandeli ,Y ; Monteiro ,V.M ; Nelson ,W ; Nilsson ,L ; Pattemore ,D.E ; Pereirat ,N.O ; Pisanty ,G ; Potts ,S.G ; Reemer ,M ; Rundlöf ,M ; Sheffield ,S.C ; Scheperhh ,J ; Schüepp ,C ;  Smithl ,H.G ; Stanley ,D.A ; Stoutll ,J.C ; Szentgyörgy ,H ; Taki ,H ; Vergara ,C.H ; Vianax ,B.F; Woyciechowski ,M. Non-bee insects are important contributors to global crop pollination. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2015, 11, doi : 10.1073/pnas.1517092112
[6] Klein,AM ; Vaissière,BE ; Cane,JH ; Steffan-Dewenter,I ; Cunningham,SA ; Kremen,C ; Tscharntke,T. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops 2007, Proceedings of the Royal Society B, 274, 303-313, doi: 10.1098/rspb.2006.3721
 [8] Cameron ,SA ; Loziera ,JD ; Strange ,JP ; Kochb ,JB; Cordesa ,N ; Solterd ,L.F ;Griswold, TL. Patterns of widespread decline in North American bumble bees 2011, PNAS, 108, 6, doi: 10.1073/pnas.1014743108/-/DCSupplemental.
[9] Carvalheiro ,L.G ; Kunin ,W.E ; Keil ,P ; Aguirre-Gutiérrez, J ; Ellis, W.E ; Fox, R ; Groom, Q ;  Hennekens, S ; Van Landuyt, W ; Maes, D ; Van de Meutter, F ;  Michez, D ; Rasmont, P ; Ode ,B ; Potts, S.G ; Reemer, M ; Roberts, S.P.M ; Schaminée ,J ; WallisDeVries, M.F ; Biesmeije, J.C. Species richness declines and biotic homogenisation have slowed down for NW-European pollinators and plants 2013, Ecology Letters 16, 870–878, doi : 10.111/ele.12121
[10] Potts, S ; Biesmeijer, W ; Bommarco, R ; Felicioli, A ; Fischer, M. Developing European conservation and mitigation tools for pollination services: approaches of the STEP (Status and Trends of European Pollinators) project 2011, Journal of Apicultural Research, 50, 154-162, doi : 10.3896/ibra.1.50.2.07
[11] Carrié ,R. Hétérogénéité des paysages et des pratiques agricoles: effets sur la diversité des abeilles sauvages et la pollinisation. Thèse universitaire, Institut National Polytechnique de Toulouse, Toulouse, 2016.
[12] Deguines, N ; Jono ,C ; Baude, M ; Henry, M ; Julliard, R ; Fontaine, C. Large-scale trade-off between agricultural intensification and crop pollination services 2014, Front. Ecol. Environ., 12, 212–217, doi: 10.1890/130054
[13] Suttle, K.B . Pollinators as mediators of top-down effects on plants 2003, Ecology Letters, 6, 688–694, doi : 10.1046/j.1461-0248.2003.00490.x
[15] European Commission. Agri-environment measures. Overview on general principles, types of measures and application 2015, European Commission, Directorate General for Agriculture and Rural Development, https://ec.europa.eu/agriculture/sites/agriculture/files/publi/reports/agrienv/rep_en.pdf
 [17] Haaland, C ; Naisbit, R.E ; Bersier, L.F. Sown wildflower strips for insect conservation: A review 2011, Insect Conservation and Diversity, 4, 60–80, doi : 10.1111/j.1752-4598.2010.00098.x
[18] Uyttenbroeck, R ; Hatt, S ;  Paul, A ; Boeraeve, F ; Piqueray, J ; Francis, F ; Danthine, S ; Frédérich, M ;  Dufrêne, M ; Bodson, B ; Monty, A. Pros and cons of flowers strips for farmers. A review 2016, Biotechnol. Agron. Soc. Environ, 20, 225-235. 
[19] Le Féon, V. Insectes pollinisateurs dans les paysages agricoles : approche pluri-éechelle du rôle des habitats semi-naturels, des pratiques agricoles et des cultures entomophiles. Thèse universitaire, Ecologie, Environnement, Université Rennes, 2010. 
[20] Warzercha,D ; Diekotter, T ; Wolters, V ; Jauker, F. Attractiveness of wildflower mixtures for wild bees and hoverflies depends on some key plant species 2018, Insect Conservation and Diversity, 11, 32–41, doi : 10.1111/icad.12264
[21] Potts, S.G ; Vulliamy, B ; Dafni ,A ; Neeman, G ; Willmer, P. Linking bees and flowers: how do floral communities structure pollinator communities? 2003, Ecology, 84, 2628–2642, doi : 10.1890/02-0136 
[22] Uyttenbroeck, R ; Piqueray, J ; Hatt, S ; Mahy, G ; Monty, A. Increasing plant functional diversity is not the key for supporting pollinators in wildflower strips 2017,  Agric. Ecosyst. Environ, 249, 144–155, https://doi.org/10.1016/j.agee.2017.08.014
[23] Barbir, J ; Badenes‐Pérez, F. R ; Fernández‐Quintanilla, C ; Dorado, J. The attractiveness of flowering herbaceous plants to bees (Hymenoptera: Apoidea) and hoverflies (Diptera: Syrphidae) in agro‐ecosystems of Central Spain 2015, Agricultural and forest entomology, 17, 20-28, doi : 10.1111/afe.12076
[24] Hatt ,S ; Boeraeve ,F ; Artru ,S ; Dufrêne ,M ; Francis, F. Spatial diversification of agroecosystems to enhance biological control and other regulating services: An agroecological perspective 2018, Science of the Total Environment, 621, 600–611, doi: 10.1016/j.scitotenv.2017.11.296
[25] Bedoussac, L ; Journet, E. P ; Hauggaard-Nielsen, H ; Naudin, C ; Corre-Hellou, G ; Jensen, E. S ; Prieur, L ; Justes, E. Ecological principles underlying the increase of productivity achieved by cereal-grain legume intercrops in organic farming. A review 2015, Agronomy for Sustainable Development, 35, 911-935, doi : 10.1007/s13593-014-0277-7
[26] Lopes, T ; Hatt, S ; Xu, Q ; Chen, J ; Liu, Y ; Francis, F. Wheat (Triticum aestivum L.)‐based intercropping systems for biological pest control 2016, Pest management science, 72, 2193-2202, doi : 10.1016/j.ecoleng.2016.10.080
[27] Boudreau, M. A. Diseases in intercropping systems 2013, Annual review of phytopathology, 51, 499-519, doi : 10.1146/annurev-phyto-082712-102246
[28] Campbelle, M. Camelina – An Alternative Oil Crop 2018, Biokerosene, 12, 259-275, doi : 10.1007/978-3-662-53065-8_12
[29] Pinochet, X. La marche vers les hybrides: premiers bilans 1994, La Filière Aujourd’hui Demain, 1, 166–172
[30] Gugel, R. K ; Falk ,K. C. Agronomic and seed quality evaluation of Camelina sativa in western Canada 2006,  Canadian Journal of Plant Science, 86, 1047–1058, doi : 10.4141/PO4-081
[31] Westphal ,C ; Bommarco, R ; Carré, G ; Lamborn, E ; Petanidou, T ; Potts, S.G ; Settele, J. Measuring Bee Diversity in Different European Habitats and Biogeographical Regions 2008, Ecological Monographs, 78, 653-671.
[32] Geroff ,R. K ; Gibbs, J ; McCravy, K. W. Assessing bee (Hymenoptera: Apoidea) diversity of an Illinois restored tallgrass prairie: methodology and conservation considerations 2014, Journal of Insect Conservation, 18, 951–964, doi : 10.1007/s10841-014-9703-z
[33] Gezon, Z. J ; Wyman, E. S ; Ascher, J. S ; Inouye, D. W ; Irwin, R. E. The effect of repeated, lethal sampling on wild bee abundance and diversity 2015, Methods in Ecology and Evolution, 6, 1044–1054, doi : 10.1111/2041-210X.12375
[35] Mouret ,P.H ; Carre ,G ; Roberts ,S.P.M ; Morison ,N ; Vaissiere ,B.E. Mise en place d’une collection d’abeilles (Hymenoptera, Apoidae) dans le cadre d’une étude de la biodiversité 2007, Osmia, 1, 8-15
[36] Scheuchl, E. Clé des genres de la super-famille des Apoidae 2000, 11p
[37] Patiny,S ; Terzo,M. Catalogue et clé des sous-genres et espèces du genre Andrena de Belgique et du nord de la France (Hymenoptera, Apoidae) 2010, Université de Mons, 39p.
[38] Falk,S ; Lewington,R. Field Guide to the Bees of Great Britain and Ireland (Field Guides), British Wildlife Publishing Ltd, UK ed. edition, 2015, 432p, ISBN : 191038903X
[39] Pauly, A. Clés illustrées pour l’identification des abeilles de Belgique et des régions limitrophes (Hymenoptera : Apoidae) I. Halictidae 2015, Docuement de travail du projet BELBEES, 18p
[40] Uyttenbroeck, R ; Hatt, S ; Piqueray, J ; Paul, A ; Bodson, B ; Francis, F ; Monty, A. Creating Perennial Flower Strips: Think Functional! 2015, Agriculture and Agricultural Science Procedia, 6, 95 – 101, doi :  10.1016/j.aaspro.2015.08.044
[45] Nieto, A ; Roberts, S.P.M ; Kemp, J ; Rasmont, P ; Kuhlmann, M ; García Criado, M ; Biesmeijer, J.C ; Bogusch, P ; Dathe, H.H ; De la Rúa, P ; De Meulemeester, T ; Dehon, M ; Dewulf, A ; Ortiz-Sánchez, F.J ; Lhomme, P ; Pauly, A ; Potts, S.G ; Praz, C ; Quaranta, M ; Radchenko, V.G ; Scheuchl, E ; Smit, J ; Straka, J ; Terzo, M ; Tomozii, B ; Window, J ; Michez, D. European Red List of bees 2014, Luxembourg: Publication Office of the European Union, 96p, doi: 10.2779/77003
[46] Syrph the Net database. Available online: http://www.biodiversityireland.ie/projects/irish-pollinator-initiative/hoverflies/syrph-the-net/ (accessed on 27/02/2018).
[47] Lindgren ,J ; Lindborg, R ; Cousins, S. Local conditions in small habitats and surrounding landscape are important for pollination services, biological pest control and seed predation 2018, Agriculture, Ecosystems & Environment, 251, 107-113, doi :10.1016/j.agee.2017.09.025
[48] Williams ,N.M ; Crone, E.E ; Roulston, H ; Minckley, R ; Packer, L ; Potts, S. Ecological and life-history traits predict bee species responses to environmental disturbances 2010, Biological Conservation,143, 2280–2291, doi:10.1016/j.biocon.2010.03.024
[49] Potts, S ; Biesmeijer, K ; Bommarco, R ; Breeze, T ; Carvalheiro, L ; Franzén, M ; González-Varo ,J.P ; Holz- schuh, A ; Kleijn, D ; Klein, A.-M ; Kunin, B ; Lecocq, T ; Lundin, O ; Michez, D ; Neumann, P ; Nieto, A ; Penev, L ; Rasmont, P ; Ratamäki, O ; Riedinger, V ; Schweiger, O. Status and Trends of European Pollinators. Status and trends of European pollinators. Key findings of the STEP project, Pensoft Publishers, Sofia, 2015, 72p, ISBN: 978-954-642-762-5
[50] Taki ,H ; Kevan, P.G ;  Ascher, S. Landscape effects of forest loss in a pollination system 2007, Landscape Ecol, 22, 1575–1587, doi: 10.1007/s10980-007-9153-z
[51] Kleijn,D ; Langeveldeb,FV. Interacting effects of landscape context and habitat quality on flower visiting insects in agricultural landscapes 2006, Basic and Applied Ecology, 7, 201-214
[52] Morales ,I ; Díaz, BM ; Nebreda, M ; López-Lastra, C ; Goldarazena, A ; Sánchez, JA ; Pineda, A ; Marcos-García, MA ; Fereres, A. Principales agentes de biocontrol en cultivos de lechuga en la zona centro de España 2007, Revista Horticultura, 49, 46–49.
[53] Chabert,A ; Sarthou, JP. Practices of conservation agriculture prevail over cropping systems and landscape heterogeneity in understanding the ecosystem service of aphid biocontrol 2017, Agriculture, Ecosystems & Environment, 249, 70-79, https://doi.org/10.1016/j.agee.2017.08.005
[54] Mueller, AL ; Dauber, J. Hoverflies (Diptera: Syrphidae) benefit from a cultivation of thebioenergy crop Silphium perfoliatum L. (Asteraceae) depending onlarval feeding type, landscape composition and crop management 2016, Agricultural and Forest Entomology, 18, 419–431, doi: 10.1111/afe.12175
[56] BWARS Bees, Wasps & Ants Recording Society. Available online: http://www.bwars.com/bee/andrenidae/andrena-nitidiuscula (accessed on 27/02/2018).
[57] Popic, TJ ; Davila, YC ; Wardle, GM. Evaluation of Common Methods for Sampling Invertebrate Pollinator Assemblages: Net Sampling Out-Perform Pan Traps 2013, PLoS ONE, 8, 9p, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0066665
[58] Fornoff,F ;  Klein, AM ; Hartig,F ;  Benadi,G ;  Venjakob,C ; Schaefer H.M ; Ebeling,A. Functional flower traits and their diversity drive pollinator visitation 2017, Oikos, 126, 1020–1030, doi: 10.1111/oik.03869
[59] Bilan climatologique saisonnier, Printemps 2017. Available online:  http://www.meteo.be/resources/climateReportWeb/bilan_climatologique_saisonnier_2017_S2.pdf (accessed on 27/02/2018).
[60] Rollin, O ; Benelli, G ; Benvenuti, S ; Decourtye, A ; Wratten, S. D ; Canale, A ; Desneux, N. Weed-insect pollinator networks as bio-indicators of ecological sustainability in agriculture. A review 2015, Agronomy for sustainable development, 36, 8, doi: 10.1007/s13593-015-0342-x
[61] Bailes, EJ ; Ollerton, J ;Pattrick, JG ; Glover BJ. How can an understanding of plant–pollinator interactions contribute to global food security? 2015 Current Opinion in Plant Biology, 26, 72-79,  https://doi.org/10.1016/j.pbi.2015.06.002
[62] Gervasi, D ; Schiestl, F. Real-time divergent evolution in plants driven by pollinators 2017, Nature communications,8, 8p, doi: 10.1038/ncomms14691
[63] Bauer, A ; Clayton, M ; Brunnet, J. Floral traits influencing plant attractiveness to three bee species: Consequences for plant reproductive success 2017, American journal of botany, 104, 772-781, doi: 10.3732/ajb.1600405
[64] Colley ,M.R ; Luna, J.M. Relative Attractiveness of Potential Beneficial Insectary Plants to Aphidophagous Hoverflies (Diptera: Hoverflies) 2000, Environ. Entomol., 29, 1054-1059, https://doi.org/10.1603/0046-225X-29.5.1054
[65] McCravy, KW ; Ruholl, JD. Bee (Hymenoptera: Apoidae) Diversity and Sampling Methodology in a Midwestern USA Deciduous Forest 2017, Insects, 8, 81p, doi:  10.3390/insects8030081
[66] Rijn, P. C ; Wäckers, F. L. Nectar accessibility determines fitness, flower choice and abundance of hoverflies that provide natural pest control 2016, Journal of Applied Ecology, 53, 925-933, doi: 10.1111/1365-2664.12605
[67] Gómez, J.M ; Bosch, J ; Perfectti, F ; Fernández ,J.D ; Abdelaziz, M ; Camacho, J. P. M. Association Between Floral Traits and Rewards in Erysimum mediohispanicum (Brassicaceae) 2008, Ann Bot. 101, 1413–1420, doi:  10.1093/aob/mcn053
[68] Hatt, S ; Lopes, T ; Boeraeve, F ;  Chen, J ; Francis,F. Pest regulation and support of natural enemies in agriculture: Experimental evidence of within field wildflower strips 2017, Ecological Engineering, 98, 240-245, https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2016.10.080




Amy Clara, 2018 / amy.clara@orange.fr